La Oficina del Asesor Legal Principal (OPLA, por sus siglas en inglés) es el programa legal más grande de DHS y cuenta con más de 1,250 abogados y 290 personal de apoyo. En virtud de la ley, OPLA sirve como el representante exclusivo del Departamento de Seguridad Nacional (DHS, por sus siglas en inglés) en los procedimientos de remoción presentados ante la Oficina Ejecutiva para Revisión de Casos de Inmigración (EOIR, por sus siglas en inglés) en los que litiga casos relacionados con extranjeros criminales, terroristas, agresores de derechos humanos y otros extranjeros en categorías de prioridad.

OPLA también provee toda una gama de servicios legales a todos los programas y oficinas de ICE. Además, la oficina provee asesoría y consejo legal prudencial al personal de ICE sobre sus capacidades de control de ley, su responsabilidad bajo la Ley Federal de Reclamos de Responsabilidad Civil y Bivens v. Six Unknown Named Agents, 403 U.S. 388 (1971); la Ley de Libertad de Información y Ley de Privacidad; ética y una variedad de asuntos en derecho administrativo, tales como derecho contractual, derecho fiscal y derecho laboral. Más aún, OPLA representa a la agencia ante la Junta de Protección de Sistemas de Mérito, la Comisión para la Igualdad de Oportunidades en el Empleo y la Junta de Apelaciones sobre Contratos.

Además de su sede en Washington, D.C., OPLA tiene 25 oficinas locales en más de sesenta oficinas en todo Estados Unidos.